Classée au titre des monuments historiques le 16 mars 2020, vestige de l'ancienne commanderie de l'Ordre des Templiers de Coulommiers érigée en 1273, qui fut le tout premier édifice de style gothique en Provence, antérieure à l'arrivée des papes en Avignon, la chapelle fut édifiée entre 1273 et 1281, suivant un plan rectangulaire de 23,8 m x 8 m environ.
L'ordre des Templiers fut dissous en 1307 par Clément V, le premier pape avignonnais. La Commanderie ainsi que l'ensemble des biens des Templiers sont alors dévolus à l'Ordre de Malte.
Sous la Révolution, la commanderie avignonnaise est détruite. Seules subsistent la chapelle et une partie de la tour du logis du commandeur cédées comme biens nationaux.
Entre 1875 et 1977, les félibres, dont le plus célèbre fut Frédéric Mistral, transforment la chapelle en restaurant, après l'avoir affublé d'un plancher intermédiaire, dont elle porte encore les stigmates sur les fûts de ses colonnes.
Aujourd'hui, elle a été totalement remembrée. Ses volumes d'origine ont été restitués à l'identique. Elle abrite désormais une salle de spectacles de 223 places avec gradins rétractables. Accessible par une entrée ouvrant sur un foyer et un bar, elle est entièrement équipée aux normes de l'industrie du spectacle.
Elle est immédiatement opérationnelle et fait chaque année le bonheur des nombreuses troupes de théâtre qui s'y produisent au moment du Festival d'Avignon. Au midi, elle ouvre par un des bas-côtés sur une cour arborée, reliée au foyer du théâtre. Pendant le Festival, elle est utilisée comme restaurant éphémère et lieu de palabres pour les festivaliers qui aiment s'y rencontrer entre les spectacles.
La tour médiévale classée MH, seul vestige de l'ancienne Commanderie, bâtie contre l'angle sud-ouest de la chapelle, abrite les loges des comédiens.
Le foyer-bar permet le passage de la billetterie à la chapelle-théâtre.
L'étage du foyer est aménagé en salle de répétition et/ou de réunion.